战国时期，各个忍者族群仅仅受雇于人，没有固定的组织、国家。当时的忍者为了存活，连姓氏都不能随便透露。忍者和平民的平均寿命只有30岁左右，导致平均寿命大幅度下降的原因即是：连幼小的孩童也要上战场拼命！
初次见斑时的柱间：宇智波斑在河边打水漂的时候，柱间来到并与斑成为打水漂的对手。因为不能透露姓名而两人只告诉对方自己的名，柱间也从斑扔石头的方式中知道了斑也是个忍者。这时柱间在河里发现了羽衣一族的尸体，因此他赶紧回去因为这里快要成为战场。回到家后，柱间因弟弟瓦间的死亡而提出自己的质疑而被父亲佛间责打，当柱间认为这是绝对的错误而导致佛间再度责打柱间，被扉间及时阻止。事后扉间告知柱间、板间以签署协议缔结同盟的方法才能避免这种无休止的战争。但现实是残酷的，不久之后，扉间的另一个弟弟千手板间也死于宇智波一族之手。柱间因为悲伤而在此来到河边。这时斑也来到了这里，互相了解到对方的痛楚。斑觉得要想阻止双方死亡只有推心置腹、坦诚相见，但因为人心而觉得不可能，两人觉得如果让大人采纳他们的意见必须要让自己变得更强才行，两人开始每日互相切磋技艺。
两人比赛爬上了山顶，在这里柱间提出要建立一个村落来保护孩子们，并建立一个学校让孩子们训练、完成任务、设定等级，从而让孩子们远离战争，斑觉得这样可以更好的保护自己的弟弟。在此期间，两人每日外出的行为引起了双方父亲的怀疑，因此，佛间令扉间暗中监视柱间与斑的私会。佛间在得知此事后，令柱间杀死斑，为防止意外，佛间与扉间暗中跟踪着柱间，而泉奈的父亲宇智波田岛也同样计划着借此机会杀死柱间。
双方的父亲带领着自己的次子暗中布下埋伏，做好了干掉双方长子的准备。而柱间和斑却不想动手，他们互掷水漂告密撤离。接着，佛间带领着扉间一同冲向对岸。而泉奈也随父亲田岛一同奔向对岸。至此，四人展开对峙。佛间与田岛趁扉间与泉奈对战的时，跳向空中手持忍刀与苦无扔向他们，企图杀死双方的孩子。所幸被柱间与斑即时用石头抵挡了攻击。之后斑与柱间来到自己弟弟的面前，两人都表示不会让任何人伤害弟弟。斑想要保护弟弟泉奈的心情，使斑首次开启了写轮眼。之后斑宣称要斩断自己与柱间之间的羁绊。之后父亲田岛询问斑现在展开对战有把握赢吗，斑告诉父亲现在的柱间比自己要强，因此，田岛判断局势对自己没有好处，于是双方父亲带领自己的两个儿子撤退。斑的行为使柱间内心深受打击。
名扬忍界：在父亲佛间去世后，哥哥柱间成为了千手一族的首领。战乱时代，千手一族在柱间的带领下与宇智波一族忍者展开无数次对战，扉间是站在最前线的强者，面对数千名宇智波一族忍者，他手持武士刀以飞雷神之术令大批敌人倒下，为千手一族建立了许多战功，被誉为“忍界第一神速忍者”。
两大家族历经无数次战役，但都势均力敌，难分高下，直到后来的一次战斗中，千手扉间瞅准宇智波泉奈自以为得手的瞬间，手持武士刀使用「飞雷神斩」以迅雷不及掩耳的速度一刀穿过泉奈的身体。
从未战败过的泉奈因大意而被扉间重伤，当柱间对斑说出希望两族合作的话时，斑的弟弟泉奈对此事极力反对，斑因此拒绝了柱间的话，随后斑带着弟弟泉奈撤退，在场的宇智波一族忍者也因此向柱间与扉间缴械投降了。
在这场战斗中，扉间将两大家族势均力敌、难分高下的战况引向宇智波一族寡不敌众的局面，奠定了千手一族的胜利。
祈求同盟：由于斑的弟弟泉奈伤势过重，导致无法治愈。临死前，他将自己的双眼献给了哥哥，让斑继承自己的力量守护宇智波，而斑也因此开启了永恒万花筒写轮眼。
斑在获得了永恒万花筒的同时，性格也大为变化，原本的一个善良、开朗的斑，变成了一个狠毒，内心封闭的另一个人，即使后面千手与宇智波的关心有所改善，但失去了泉奈的斑却无论如何也无法面对后面的一切困难，不满自己的兄弟为什么要一再地死去。
尽管更多的族人选择了屈服，但身负仇恨的斑仍旧坚持抵抗到底，为了守护对弟弟的承诺，宇智波斑单枪匹马地向千手柱间宣战，经过一天一夜的战斗后，斑初次战败。当柱间再度祈求两族合作时，斑要求千手柱间自杀，或者杀死千手柱间的弟弟千手扉间，才愿投降。大义的柱间毅然选择自杀，斑被柱间的行为所感动。
建立木叶：不久后最强大的两大家族联手创立木叶隐村，其余四国纷纷效仿火之国的做法，组建各自的忍者组织，就此开启了五国一统忍界的时代，柱间与斑终于完成了儿时的梦想。
宇智波一族与千手一族结盟大会：从战乱时代两个忍者家族以命相搏彼此视仇，到宇智波和千手联盟，建成忍者的桃源乡，为追求和平而诞生的忍村，这就是木叶忍村。
成为火影：在筛选首任火影之时，柱间原本打算让斑来当火影，但却遭到弟弟扉间的极大反对，之后扉间为哥哥柱间讲述了写轮眼的本质。不断提醒柱间不要过于天真：无论如何，火影大位一定会是民选，而普遍民意是推举柱间为火影。宇智波作为最后投降千手的宗族，在木叶的势力也是无法和千手相比；即便是宇智波一族也没多少人信任宇智波斑。
实际上宇智波斑早已被木叶所有的族群孤立了起来。除了柱间支持斑做火影，其余木叶隐村所有族群的村民都支持柱间来做火影。
兄弟二人这一番话被宇智波斑听到，一片“木叶”也被斑丢弃在窗口.....
就这样，柱间成为了火之国木叶隐村的初代目火影，弟弟扉间成为了柱间的左膀右臂。为防止柱间过于天真、对人总是过于宽容造成一些对村子不利的事，因此，火影的大权掌握在弟弟扉间的手中。
柱间在位期间，扉间和他是完美搭档，他们之间的组合，一个拥有绝对的实力和美好的畅想，一个拥有将其实现的头脑。